Действие разворачивается в центральной провинции Тамриэля, Сиродиле. Император убит неизвестными ассасинами, трон опустел. В отсутствие законного монарха врата Обливиона открываются, и в Сиродил вторгаются демоны, нападая на города и население. Задача игрока - найти исчезнувшего наследника трона и вернуть мир и спокойствие ввергнутому в хаос войны Тамриэлю.
В соответствии с традициями The Elder Scrolls, игроку предоставлена возможность выполнять основной квест, не ограничивая себя во времени, используя множество возможностей для исследования огромного мира. Герой может стать членом многочисленных фракций - например, гильдии воров и магов, пройти сюжетные линии, связанные с каждой из них, и достичь верхней ступени иерархии.
Характерной чертой игры является уникальная AI-система, благодаря которой персонажи способны действовать сообразно обстоятельствам. Они решают, где отобедать, с кем и о чем побеседовать и о чем. Они спят, ходят в церковь, даже иногда воруют. Полная анимация мимики и движений губ, синхронных речи, вкупе с озвучиванием всех диалогов на русский язык, позволяют жителям Сиродила стать, как никогда, живыми, а игроку полностью окунуться в волшебный мир.

The Elder Scrolls IV: Shivering Isles предоставляет игроку более 30 часов геймплея и возможность исследовать новую область Обливиона - владения Шеогората, дэйдрического принца сумасшествия. Shivering Isles дополняют мир Oblivion, так что игру можно продолжить, не расставаясь со своим персонажем, или же создать нового протагониста специально для исследования Дрожащих островов. В царстве Шеогората игрокам суждено увидеть две противоположные стороны безумия этого бога, воплотившиеся в двух половинах его царства. Нечто ужасное должно произойти с Дрожащими островами, и Шеогорат разыскивает героя, способного защитить царство и его обитателей от разрушения. Найдутся ли у героя, чтобы пройти испытания, предложенные принцем, подчинить себе царство, подверженное паранойе и отчаянию, и примерить мантию бога? Дрожащие острова - это удивительные ландшафты, простирающиеся от жизнерадостной Мании до болотистой Деменции, и огромные запутанные подземелья, подобные корням деревьев, прячущим их входы. Игроку встретится более дюжины новых монстров, включая устрашающих насекомых, атронахов из плоти, скелетоподобных кавардаков и амфибий-граммитов. Путешественника ждут новые предметы, ингредиенты и заклинания, а талантливые мастера в городах Крусибл и Блисс будут рады изготовить броню и оружие на заказ.

Новая сюжетная история о рыцарях Девяти. Сюжетная кампания рыцарей Девяти предоставляет новую фракцию и квесты для чистого помыслами героя. Игрок получит ответы на многие вопросы о таинственной расе айлейдов, оставивших после себя белокаменные руины, разбросанные по всей территории Сиродила. Герою предстоит восстановить былую славу рыцарского ордена и, обретя священные реликвии легендарного Пелинала Вайтстрейка, сразить восставшего из мертвых айлейдского короля-мага Умарила и его подручных, аврорианцев.